De Houtribdijk is oorspronkelijk aangelegd met als doel de inpoldering van het Markermeer, de zogenoemde Markerwaard. De aanleg van de dijk begon in 1956. In 1958 werd over de voorzetting van het project getwijfeld, omdat het te duur werd geacht om de hele dijk aan te leggen. In de jaren 50 werd prioriteit gegeven aan het inpolderen van de Markerwaard ten opzichte van zuidelijk Flevoland, met als argument dat de dijk Lelystad-Enkhuizen een betere bescherming bood voor het geval de Afsluitdijk door zou breken. De dijk is gefaseerd aanbesteed en aangelegd. In 1959 was 4 kilometer dijk gereed. Door geldgebrek werden aanbestedingen om delen van de dijk aan te leggen meermaals uitgesteld. De dijk werd zowel vanaf Lelystad als vanaf Enkhuizen aangelegd, en in 1973 ontbrak er nog 7 kilometer halverwege.

Op 28 juli 1975 zijn de Houtribsluizen bij Lelystad in gebruik genomen en het laatste gat in de dijk werd op 4 september 1975 gedicht. Daarna werd de weg over de dijk aangelegd, er kwam een fietspad en er werd een busverbinding over de dijk in gebruik genomen. Er werd een verkeersintensiteit van 5.000 voertuigen per dag verwacht vlak na de openstelling. Oorspronkelijk was het de bedoeling om het ontstane Markermeer in te polderen tot de Markerwaard, waarbij de Houtribdijk de noordelijke begrenzing zou vormen. Deze vroegere plannen zorgden ervoor dat de Houtribdijk een dijk genoemd wordt, terwijl het feitelijk een dam is. Hetzelfde geldt voor de Afsluitdijk. In 2003 werden de plannen om het Markermeer in te polderen definitief afgeblazen. De scheepvaart heeft drie mogelijkheden om de Houtribdijk te passeren, via het in 2003 opengestelde naviduct Krabbersgat, via de Krabbersgatsluizen bij Enkhuizen en via de Houtribsluizen bij Lelystad.

Tussen 2017 en 2020 is de Houtribdijk als onderdeel van het hoogwaterbeschermingsprogramma-2 (HWBP-2) verbreed en versterkt. Tijdens de dijkversterking werd de noordelijke 10 kilometer van de Houtribdijk tussen het naviduct en Trintelhaven aan weerszijden voorzien van een 100 meter breed zandpakket. Bij harde wind bleken echter grote hoeveelheden zand over de weg te waaien, zodat deze op sommige momenten onberijdbaar was. In augustus 2019 waaide ruim 5.000 kuub zand op de weg. Het grasmengsel dat ingezaaid was, waaide weg of raakte bedolven onder het zand. Andere maatregelen om de zandverstuiving tegen te gaan bleken niet effectief, daarom is een extra laag grond van 900.000 m² aangebracht, eerst aan de kant van het IJsselmeer en daarna aan de kant van het Markermeer.